Eco-evolutionary modeling of soil microbial decomposition in a warming climate - ENS - École normale supérieure Accéder directement au contenu
Thèse Année : 2019

Eco-evolutionary modeling of soil microbial decomposition in a warming climate

Modélisation éco-évolutive de la décomposition microbienne du sol soumise au réchauffement climatique

Résumé

One major source of uncertainty in global climate predictions is the extent to which global warming will increase atmospheric CO2 concentrations through enhanced microbial decomposition of soil organic matter. There is therefore a critical need for models that mechanistically link decomposition to the dynamics of microbial communities, and integration of these mechanistic models in global projection models of the Earth system. Mathematical models of soil microbial decomposition models have recently been introduced to predict soil C stocks and heterotrophic soil respiration, especially in the context of climate change. Thus far, models focused on physiological and ecological mechanisms of microbial responses, leaving the role of evolutionary adaptation poorly understood. My thesis addresses this gap and evaluates the hypothesis that microbial evolutionary adaptation to warming can have a significant impact on the global carbon cycle. After reviewing mechanistic, non- evolutionary microbial models of decomposition, I construct an eco-evolutionary spatially explicit, stochastic model, scaling up from microscopic processes acting at the level of cells and extracellular molecules. I use an approximated version of the model (spatially implicit, deterministic) to investigate the eco-evolutionary response of a soil microbe-enzyme system to warming, under three possible scenarios for the influence of temperature on microbial activity. In the absence of microbial evolution, warming results in soil carbon loss to the atmosphere (an amplification of climate change) in all scenarios. Microbial evolutionary adaptation generally aggravates soil carbon loss in cold ecosystems, and may aggravate, buffer or even reverse carbon loss in warm ecosystems. Constraining the model with observations from five contrasting biomes reveals evolutionary aggravation of soil carbon loss to be the most likely outcome. Earth-scale projections of carbon stocks that integrate my eco-evolutionary model support the prediction of a significant global aggravation of soil C loss due to microbial evolution. Dormant soils, in which microbial activity is very low, play a special role in the long-term eco-evolutionary dynamics of global soil carbon, since in these regions, the negative effect of evolution on soil carbon stocks may not kick in until the microbial community shifts from dormant to active, and may thus be delayed by decades. Overall, my work is a first step toward predictive modeling of eco- evolutionary dynamics of carbon cycling; it also lays the ground for a broad future research program that will empirically test model predictions about the role of evolutionary mechanisms in different systems across the globe, by leveraging the growing global archive of soil metagenomics data to quantify variations in microbial metabolic functions and their response to selection. Mots clés en français (10 max) : changement climatique, cycle du carbone, décomposition, projections globales, évolution microbienne, dynamiques adaptatives, rétroaction sol-climat, évolution de la coopération, modèles individu-centrés.Mots clés en anglais : climate change, carbon cycle, decomposition, global predictions, microbial evolution, adaptive dynamics, soil-climate feedbacks, evolution of cooperation, individual-based models.
L'une des principales sources d'incertitude des projections climatiques globales tient à l’activité microbienne des sols : dans quelle mesure le réchauffement de la planète entraînera-t-il une augmentation des concentrations de CO2 dans l'atmosphère du fait d’une décomposition accrue de la matière organique par les communautés microbiennes des sols ? Mieux évaluer, voire réduire, cette incertitude requiert le développement de modèles mathématiques mécanistes reliant la décomposition à la dynamique des communautés microbiennes et l’intégration de ces modèles dans les simulations globales. Les modèles mathématiques de décomposition de la matière organique du sol représentent explicitement le compartiment microbien et sont donc à même de mettre en relation biomasse microbienne, production d’enzymes de dégradation de la matière organique, stocks de carbone du sol. Formulés dans le contexte du changement climatique, ces modèles se sont concentrés sur les mécanismes physiologiques et écologiques des réponses microbiennes à l’augmentation de la température, ignorant les effets possibles de l'adaptation évolutive. Ma thèse vise à combler cette lacune, en évaluant l'hypothèse selon laquelle l'adaptation évolutive microbienne au réchauffement peut avoir un impact significatif sur le cycle global du carbone. Après avoir passé en revue des modèles de décomposition microbienne mécanistes et non évolutifs, je construis un modèle stochastique spatialement explicite et éco-évolutif, basé sur des processus microscopiques des cellules et des molécules extracellulaires. J'utilise une approximation du modèle (spatialement implicite, déterministe) pour étudier la réponse éco-évolutive au réchauffement d'un système microbe-enzyme du sol, dans trois scénarios possibles d’influence de la température sur l'activité microbienne. En l'absence d'évolution microbienne, le réchauffement entraîne une perte de carbone dans le sol (une accélération du changement climatique) dans tous les scénarios. L'adaptation évolutive microbienne aggrave généralement la perte de carbone du sol dans les écosystèmes froids et peut aggraver, amortir ou même inverser la perte de carbone (et donc augmenter la séquestration du carbone) dans les écosystèmes chauds. En contraignant le modèle avec les observations de cinq biomes distincts je montre que l'aggravation évolutive de la perte de carbone du sol est l’issue la plus probable. Enfin, en intégrant mon modèle éco-évolutif dans une projection globale des stocks de carbone du sol à l'échelle de la Terre, je confirme la prévision d'une aggravation mondiale significative de la perte de carbone dans le sol due à l'évolution microbienne. Les sols dormants, dans lesquels l'activité microbienne est très faible, jouent un rôle particulier dans la dynamique éco-évolutive à long terme du carbone du sol global, car dans ces régions, l'effet négatif de l'évolution sur les stocks de carbone du sol ne se manifesterait pas avant la sortie de la dormance microbienne et pourrait de fait s’en trouvé différé de plusieurs décennies. En conclusion, mes travaux constituent un premier pas vers des modèles de prédiction de la dynamique éco-évolutive du cycle du carbone. Ils ouvrent la voie à un programme de recherche qui testerait de manière empirique les prédictions des modèles sur le rôle des mécanismes évolutifs dans différents types d’écosystèmes terrestres, en exploitant les archives de plus en plus riches de données métagénomiques des sols pour quantifier les variations des fonctions métaboliques microbiennes et leurs réponses à la sélection.
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Format : Autre
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Dates et versions

tel-02614092 , version 1 (20-05-2020)

Identifiants

  • HAL Id : tel-02614092 , version 1

Citer

Elsa Abs. Eco-evolutionary modeling of soil microbial decomposition in a warming climate. Symbiosis. Université Sorbonne Paris Cité, 2019. English. ⟨NNT : 2019USPCC029⟩. ⟨tel-02614092⟩
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